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忍五大国のひとつ“火の国（ひのくに）”にある“木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里”――

この里に住むうずまきボルトは、里長である七代目火影（ほかげ）・うずまきナルトを父に持つ少年です。ある日ボルトは、不良たちに絡まれていた少年・雷門（かみなりもん）デンキを助けます。

力も気も弱いデンキは、不良たちばかりか自分の父親に反発することもできないでいました。忍者学校(アカデミー)入学式へと行く途中ボルトは、またデンキを見かけるのですが、彼のチャクラが奇妙に歪み、どこか様子がおかしいことに気づきます。

入学式当日に騒ぎを起こし、謹慎していたボルトがアカデミーに初登校しました。ですが、里の英雄と名高い七代目火影の息子でありながら、いきなり謹慎処分を受けたボルトにクラスメイトの目は冷たいです。

そんな中ボルトはクラスメイトのひとり、結乃（ゆいの）イワベエにケンカを売られます。イワベエは優れた戦闘センスを持ちながら、素行の悪さが原因で留年した年上の生徒でした。最初のうちは何を言われても相手にしないでいたボルト。ですが、勇気を振り絞って仲裁に入ったデンキにイワベエが殴りかかったのを見て……。

ボルトのクラスのメタル・リーは、とても努力家で優れた体術の使い手。ですが緊張しやすい性格で、誰かに注目されたりすると途端に実力を発揮できなくなります。そんなメタルにある日クラスメイトの奈良（なら）シカダイが心無い一言を言ってしまいます。

悪気はなかったシカダイですが、翌日、怒ったメタルがシカダイに戦いを仕掛け、巻き込まれたボルトは、メタルのチャクラが、デンキのときと同じように奇妙に歪んでいることに気づきます。

クラス担任の油女（あぶらめ）シノの提案で、男女のチームに分かれて屋上に設置されたフラッグを奪い合うことになるボルトたち。早速、屋上に向かうボルトたち男子チームだが、途中に仕掛けられたトラップや、うちはサラダ、秋道（あきみち）チョウチョウを中心とした女子チームに行く手を阻まれ大苦戦します。

何とかして女子チームより先にフラッグを奪いたいボルトは、授業で見た高等忍術“口寄せの術”を試してみますが、思いもよらぬものを呼び寄せてしまいます――。

ボルトのクラスに、“音隠れ（おとがくれ）の里”から転入生がやってきました。ミツキという名のこの少年は、組み手の授業でイワベエを圧倒したり、難しい問題をあっさり解いたりとただならぬ才能を見せます。

しかしミツキは何を考えているのかわからないところがありボルトたちを困惑させてゆきます。そんな中、校舎の修復工事をしていたひとりが急に暴れだす騒ぎが起こります。慌てて駆けつけたボルトたちだが、そこに謎めいた言葉を呟きながら、さきほどまでは姿のなかったミツキが現れます。

担任のシノに呼び出され、指示された場所までやってきたボルト、シカダイ、ミツキ。いつもと様子の違うクラス担任をいぶかしむボルトたちですが、そんな三人に突然シノが襲い掛かります！

蟲（むし）を使った術を得意とする油女一族のシノは、“奇壊蟲（きかいちゅう）”を放ち容赦ない攻撃を仕掛けてきます。

ですが重大任務も任される上忍（じょうにん）と同等の実力を持つ相手にボルトたちがかなうはずもありません。ところがこの状況でもミツキだけは、慌てることなく冷たい表情でシノを見つめ……。

最近たびたび感じる、姿の見えない相手からの熱視線に怯える（？）チョウチョウは、この気味の悪い相手を捕まえてやろうと息巻きます。そしてついに犯人・隠蓑（かくれみの）マギレを捕まえることに成功。

ですがマギレは、実はチョウチョウのクラスの委員長・筧（かけい）スミレのことが好きでずっと彼女を見ていたのでした。話を聞きこの場でスミレに告白することをすすめるチョウチョウ。最初は戸惑っていたものの、思い切って告白するマギレですが……？

ボルトにしか見えない歪んだチャクラの影に操られ、急に暴れ出した人々――はじめはアカデミーの周辺だけで起こっていた異変が、徐々に里中に広がり始めていまさた――。そんなある晩ボルトは、謎の人物から不思議な瞳術（どうじゅつ）を与えられる夢を見ます。

それにより、母・ヒナタの家系、日向（ひゅうが）一族特有の能力である血継限界（けっけいげんかい）“白眼（びゃくがん）”が覚醒したと騒ぐボルトですが、父・ナルトは信じてくれません。そこでボルトは、日向家の祖父・ヒアシに話を聞きに行きます。

ボルトが、父や祖父が見守る中、叔母のハナビと手合わせすることになりました。父に認めてもらうため果敢に戦うボルト。ですが、どんなにがんばっても白眼を発動させることができず、覚醒した形跡もないことがわかります。

これまで見えていた歪んだチャクラのような影はすべて錯覚だったのではないかと思い始めたボルトは、認めてもらうどころか、ウソをついたと思われるのではないかと気を落とします。そんな中ボルトは、またしても怪しい影に操られた人を見かけ……。

自分にだけ見える謎の影に“ゴースト”と名づけたボルトは、仲のよいシカダイやミツキと協力して“ゴースト事件”を解決しようと張り切ります。そんなボルトを陰ながら応援しようと、シノが授業の一環として各自興味のある職場を見学するよう指示。

ボルトは、シカダイ、ミツキとともに郵便配達員の仕事を間近で見学しながら里中を見回ることにします。一方、かつて、特殊部隊“暗部（あんぶ）”の“根（ね）”に所属していたことがあるサイは、火影の命令で同じ事件を調べていましたが、調査中にある重大な発見をします。

職場見学中にゴースト事件に巻き込まれ、スミレや、一緒にいた伊豆野（いずの）わさび、雀野（すずめの）なみだがケガを負いました。自分ならば未然に防げたかもしれないと悔やむボルトは、何としても事件を解決しようとあらためて決意します。

職場見学を通して親しくなった郵便配達員のクロヤギ・タヨリにも協力してもらい、シカダイやミツキとともに今まで以上に注意深く里中を見回るボルト。そんな中、ボルトが何気なく言った一言から、シカダイとミツキがひとつの可能性に気づきます。

あれほど里を騒がせていたゴースト事件が、どういうわけかピタリと止まりました。ボルトやクラスメイトたちは不思議に思いますが、ただひとりミツキだけは、何かを知っている様子。そのミツキは、最近、自分に起こった変化に戸惑っていました。

そして、彼にとっての素朴な疑問をクラスメイトたちに問いかけてみますが、話を聞いたひとり、山中（やまなか）いのじんの言葉にミツキは？。そんな中、突如として里中に、異様なチャクラが広がり始めるという異常事態が発生します!!

ミツキから話を聞き、新たな事件の発生をくい止め、犯人にこれ以上の罪を重ねさせないためにとボルトがひた走ります！

一方、サイの報告により今回の事件の首謀者を知った七代目火影・ナルトたち里の幹部は、その正体に衝撃を受けますが、そうしている間に巨大な異界の魔獣“鵺（ぬえ）”がその姿を現しました。迫り来る里の危機に、今は引退した六代目火影・はたけカカシも事態の収拾のための協力を申し出ます。

特殊部隊・暗部の中でも、さらに特殊な存在である“根”を創設した木ノ葉隠れの元幹部・志村（しむら）ダンゾウ――今回の事件の首謀者は、今は亡き彼の意志を受け継ぐ者でした。

不思議な“眼（め）”の力で異世界へと入ることができたボルトは、魔獣・鵺の力を利用した兵器“牛頭天王（ごずてんのう）”による里の壊滅を狙う相手を目の前に必死の説得を試みますが……。ボルトの思いは過去からの呪縛を解き放つことができるのでしょうか!?

木ノ葉隠れの里を襲ったゴースト事件が解決し、あのときボルトに発動した謎の力が再び目覚めることはなくなっていました。

大人たちはその後のさまざまな処理に追われ、事件を起こした者の処遇についても、追って結論が出されようとしていました――。里にもアカデミーにも、いつもの日常が戻りつつありましたが、そんな中、ボルトやクラスメイトたちには、ひとつ気がかりなことがあって……。

アカデミーの定期試験が近づき、準備を始める生徒たち。成績次第では留年の可能性もありますが、忍術の実技が苦手なデンキは “チャクラを使った壁登り”に苦労し、筆記問題が苦手なイワベエは、相変わらず教科書の内容が理解できず苦労していました。

そんなふたりのためにボルトたちが修業や勉強につきあいますが、ますます混乱させるばかり。それでも、みんなと一緒に忍者になりたいデンキは留年を恐れるあまりムチャな修業をしてしまいます。果たしてデンキとイワベエは、留年を逃れることが出来るのでしょうか!?

母・サクラにかわり、サラダが入院中の女の子にお気に入りのぬいぐるみを届けることになりました。ところがうっかりして、“雷車（らいしゃ）”の中にぬいぐるみの包みを忘れてしまい慌てて追いかけることに。

雷車の座席ではなく屋根に乗って移動するボルトたちをバカにしていたにもかかわらず、自分自身が雷車の屋根に登ったりぬいぐるみを追いかけて必死で里の中を駆け回るハメになるサラダ。そんなサラダを見かけたチョウチョウの助言で遺失物センターを訪れたサラダは、無事に包みを受け取るのですが……。

ボルトの妹・ヒマワリがカゼを引き、ドタバタするうずまき家。そういえば前にもヒマワリのせいで大変なときがあった……と、ボルトは思い出します――。それは、父・ナルトの火影就任式の日。その日ヒマワリは白眼を覚醒させ、ボルトとナルトは死ぬ思いをしたのでした……。

そして――　火影になったその日から、父はあまり家に帰って来なくなりました。今、妹のヒマワリがカゼで苦しんでいるというのに、父親であるナルトは帰って来ません。父への怒りがこみ上げてくるボルトですが――。

“火影岩（ほかげいわ）”にイタズラし、父親に追い掛け回されるボルトを見てあきれるサラダ。しかしそんなボルトを見てサラダは、物心ついたときから会ったことのない父・サスケのことを思い寂しくなります。

母のサクラに話を聞いても何も答えてもらえずつい反抗的な態度をとってしまうのですが、そんな中、父・サスケと写るメガネをかけた若い女性の写真を見たサラダは、ある疑惑に駆られ真相を確かめてみたくなります。――うちはサラダ出生の秘密が明かされるのでしょうか!?

カエの命を狙う暗殺者がついにその正体を現しました。これまで何度か戦い相手が強敵であることを知っているカワキは、これ以上生徒たちを危険な目にあわせないようひとりで暗殺者を追います。だがカワキひとりで島内のどこかにいる暗殺者を追うのは難しいと思われました。

そんなカワキにクラスメイトたちは、今の自分にできる範囲で力を合わせ、一緒に暗殺者を追い、カエを助けたいという決意を伝えます。こうしてクラスの仲間全員による追跡作戦が始まります！